Le Festival international de musique baroque d’Ambronay est créé en 1980. Alain Brunet en est le fondateur et il en reste le directeur pendant trente-quatre années. Professeur de mathématique en classes pré-professionnelles, sans expertise dans la musique ni l’organisation culturelle, il monte une première saison modeste, quelques banquiers de la région acceptant de soutenir trois concerts dans l’Abbaye bénédictine, fondée par Bernard de Romans au XIe siècle.

La reconnaissance arrive trois ans plus tard, en 1983, notamment avec la participation de William Christie (la première d’une longue et régulière série). Le Festival se voit reconnu pour l’acoustique de son monument historique, l’exigence et l’originalité de sa programmation ainsi que pour son encouragement aux jeunes artistes. Pendant dix années, Ambronay accroît sa renommée, s’appuyant notamment sur un climat d'émulation autour de la musique baroque qui déclenche de vifs débats sur l’interprétation de la musique ancienne, notamment menés par les compositeurs-musicologues Jean-Claude Malgoire, Gabriel Garrido (associé au festival de 2003 à 2007), Jordi Savall (qui entame sa collaboration avec Ambronay en 1987) et le déjà cité William Christie qui défendent une interprétation dans les conditions de l'époque.

Une étape est franchie en 1993 avec la fondation d’une Académie baroque européenne. Cette école permet d’accueillir de jeunes musiciens du monde entier en vue de les former aux instruments, à la chorale ainsi qu’au chant grégorien. Le régime de cet internat est très rude, ressemblant presque aux conditions monacales d’enseignement de la musique baroque de l’époque. Les élèves servent de vivier d’interprètes au Festival.

La seconde étape majeure a lieu en 2003, lorsque l’Abbaye est intégrée au Centre culturel de rencontre d'Ambronay spécialement constitué pour regrouper les activités du festival : concerts, animations et ateliers, enregistrements et recherche.

Le label de Centre culturel fait passer le Festival dans une autre dimension, triplant notamment sa subvention qui passe de 1 à 3 millions d’euros. Dès lors, le festival peut multiplier ses activités et proposer des saisons thématiques. L’édition 2005 inaugure ainsi une série consacrée au voyage. Il met en avant le patrimoine espagnol, l'un des plus riches de la musique baroque puisqu’il se retrouve même dans des contrées fort éloignées, profitant des grandes explorations de cette nation. Ambronay prend alors pour conseiller artistique Gabriel Garrido, chef d'orchestre argentin notamment spécialiste de la musique baroque d'Amérique du Sud. Cette édition sera suivie par le grand succès en 2006 d’un festival consacré à la musique d’Europe centrale et notamment au riche patrimoine viennois. 2006 est également l’occasion d’introduire des éléments qui resteront attachés au festival : élargissant au cinéma (avec Latcho Drom de Tony Gatlif) le dialogue avec les autres arts qui était jusqu’alors plutôt réservé à la danse et à la littérature, développant également les répétitions ouvertes au public, les rencontres, les débats ou les ateliers. En 2008, c'est avec volontarisme que le Festival met en avant les compositrices qui, à l'image des poétesses, écrivaines ou peintres de l'époque sont aussi nombreuses et talentueuses que méconnues.

2009, année du trentenaire, est l'occasion d'un retour sur les musiciens marquant du Festival et de la musique baroque, toujours avec la mise en avant de jeunes talents. L’ouverture géographique entamée précédemment reprend ensuite et se prolonge en 2010 vers la Méditerranée. Le Festival s’ouvre alors à la création contemporaine avec, en 2011, La Passion selon Marie, du compositeur Zad Moultaka en langue syriaque, inspirée de la Passion selon saint Matthieu de Bach, compositeur auquel cette édition est dédiée.

En 2012, le festival tente une métamorphose, diversifiant les types de représentations (plus ouvertes, gratuites, avec méditation, en lien avec des expositions). Cette métamorphose est également l’occasion d’élargir le répertoire. Nathalie Stutzmann chante et dirige ainsi Airs et sinfonie de Bach sur instruments d'époques avant Les Métamorphoses de Richard Strauss sur instruments modernes. De même, est donné Cambiale di matrimonio de Rossini sous la direction de Leonardo Garcia Alarcon. Les 20 ans de l'académie sont fêtés en 2013 par un Orfeo de Monteverdi, sous la direction de Leonardo García Alarcón ainsi qu'une programmation consacrée au rêve, et notamment au voyage.

En 2014, Daniel Bizeray reprend la direction du Festival auquel il rend immédiatement hommage en célébrant cette 35e édition ainsi que le 10e anniversaire du Centre culturel de rencontre avec le grand répertoire sacré pour chœur et orchestre puis la musique virtuose pour cordes. La nouveauté de cette direction se matérialise également par la création d'une partie du Festival intitulée "eeemerging" et destinée aux ensemble émergents.